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Inside the eye of a mantis shrimp, about 30 visual pigments work together, against three in humans. For decades, ecologists and biologists have asked why this crustacean needs so many. A team from the University of Liège (ULiège) and Humboldt University in Berlin has now taken them apart one by one, and found that some respond to red light, a part of the spectrum very few animals can perceive. The results are published in Science Advances.
Au cœur de l'œil d'une squille, environ 30 pigments visuels travaillent ensemble, contre trois chez l'humain. Depuis des décennies, écologues et biologistes se demandent pourquoi ce crustacé en a besoin d'autant. Une équipe de l'Université de Liège (ULiège) et de l'Université Humboldt de Berlin vient de les démonter un à un et a découvert que certains réagissent à la lumière rouge, une partie du spectre que très peu d'animaux peuvent percevoir. Les résultats sont publiés dans Science Advances.
Vision starts with opsins, proteins that capture light. Combined with retinal, a small molecule derived from vitamin A, they form the visual pigments of the retina. In humans, a pigment that absorbs a photon loses its retinal and must regenerate before it works again, which is why a bright lamp leaves spots in our field of vision for a while. Four of the mantis shrimp pigments are different. They are bistable: a second photon restores the retinal, so the pigment can switch between two stable states with light alone. Two are activated by red light and deactivated by blue light. The other two work the other way around, activated by blue and deactivated by orange.
La vision commence par les opsines, des protéines qui captent la lumière. Associées à la rétinienne, une petite molécule dérivée de la vitamine A, elles forment les pigments visuels de la rétine. Chez l'humain, un pigment qui absorbe un photon perd sa rétinienne et doit se régénérer avant de fonctionner à nouveau, ce qui explique qu'une lampe trop vive laisse des taches dans notre champ de vision pendant un moment. Quatre des pigments de la squille font exception. Ils sont bistables : un second photon restitue la rétinienne, si bien que le pigment peut basculer entre deux états stables par la seule lumière. Deux sont activés par la lumière rouge et désactivés par la lumière bleue. Les deux autres fonctionnent à l'inverse, activés par le bleu et désactivés par l'orange.
Measuring them was the hard part. Marjorie Liénard, a researcher at GIGA–ULiège, developed an in vitro expression platform that produces these proteins outside the animal. The team combined it with the electrophysiology expertise of Peter Hegemann's laboratory at Humboldt University. Of the 17 opsins in the median band, 12 are standard green pigments, similar to ours, three are infrared, and two are blue-orange bistable. "This is the first time such pigments have been described in an animal while using the same chromophore as humans," Liénard explains. Combined with the coloured filters in the eye, sensitivity reaches 687 nanometres.
Les mesurer a été la partie difficile. Marjorie Liénard, chercheuse au GIGA–ULiège, a mis au point une plateforme d'expression in vitro qui produit ces protéines hors de l'animal. L'équipe l'a combinée à l'expertise en électrophysiologie du laboratoire de Peter Hegemann, à l'Université Humboldt. Sur les 17 opsines de la bande médiane, douze sont des pigments verts classiques, proches des nôtres, trois sont infrarouges et deux sont bistables bleu-orange. « C'est la première fois que de tels pigments sont décrits chez un animal utilisant le même chromophore que l'humain », explique Liénard. Associée aux filtres colorés de l'œil, la sensibilité atteint 687 nanomètres.
The team suggests the shrimp changes its pigment mix with the light around it. Liénard compares it to sunglasses by day and a torch at dusk: in bright light, the ultraviolet, blue and green pigments saturate, and the red opsins keep working, while at dawn and dusk the animal relies on its green opsins and its blue bistable ones. How it uses this to find prey, avoid predators or defend its territory is not yet confirmed, and would need behavioural experiments, which are hard to run with these robust predators.
L'équipe suggère que la squille adapte son mélange de pigments à la lumière ambiante. Liénard la compare à des lunettes de soleil le jour et à une lampe torche au crépuscule : en pleine lumière, les pigments ultraviolets, bleus et verts saturent, tandis que les opsines rouges continuent de fonctionner ; à l'aube et au crépuscule, l'animal s'appuie sur ses opsines vertes et sur ses bistables bleues. Comment il utilise cela pour chasser, éviter les prédateurs ou défendre son territoire n'est pas encore confirmé et demanderait des expériences comportementales, difficiles à mener avec ces prédateurs robustes.
The most concrete prospect is optogenetics, a technique that controls cell activity with light. Unlike the channelrhodopsins of the alga Chlamydomonas reinhardtii, these opsins belong to the G-protein-coupled receptors, which trigger signalling cascades inside cells. That family is involved in cardiovascular, neurological and inflammatory diseases. Red light penetrates tissue more deeply and harms cells less than blue or ultraviolet light, so a switch that red turns on and blue turns off could, in principle, modulate those pathways precisely and reversibly. None of this has been developed yet. The team now wants to make the signalling more selective, look for similar proteins in closely related species, and understand what makes some of them bistable. It gives no date. "Nature still harbours many innovations," Liénard says, "which can only be uncovered through" this kind of approach.
La perspective la plus concrète est l'optogénétique, une technique qui contrôle l'activité des cellules par la lumière. Contrairement aux channelrhodopsines de l'algue Chlamydomonas reinhardtii, ces opsines appartiennent à la famille des récepteurs couplés aux protéines G, qui déclenchent des cascades de signalisation à l'intérieur des cellules. Cette famille est impliquée dans les maladies cardiovasculaires, neurologiques et inflammatoires. La lumière rouge pénètre plus profondément dans les tissus et abîme moins les cellules que la lumière bleue ou ultraviolette ; un interrupteur qui s'active sous le rouge et s'éteint sous le bleu pourrait donc, en principe, moduler ces voies de manière précise et réversible. Rien de tout cela n'a encore été développé. L'équipe veut désormais rendre la signalisation plus sélective, chercher des protéines similaires chez des espèces proches et comprendre ce qui rend certaines d'entre elles bistables. Elle ne donne aucune date. « La nature recèle encore beaucoup d'innovations, dit Liénard, qui ne peuvent être mises au jour que par ce type d'approche. »